小学时期，风间杜夫曾参演《快杰黑头巾》等片。1968年，进入早稻田大学文学部演剧科，1971年，退学进入俳优培训所，次年开始在日活公司拍摄一些色情片。

1981年，风间杜夫出演的电影《日本音乐爱好者物语：炎之第五乐章》于9月19日在日本上映，获得好评，被观众所熟悉。1982年，与平田满、松坂庆子合作的电影《莆田进行曲》于10月9日在日本上映后大获成功；次年，风间杜夫凭借该片获得第六届日本电影学院最佳男配角奖。1983年，出演的电影《阳晖楼》于9月10号在日本上映；1984年，凭借电影《阳晖楼》获得第七届日本电影学院最佳男配角奖。1985年，在日本电视连续剧《少女身世之谜》中扮演东雪彦，该剧在日本播出后获得21.4%的平均收视率。2010年，出演的日本电视剧《怪怪怪的妻子》于4月6日在日本播出后，创下了23.6%的高收视率。

2016年11月，出演由水谷丰和反町隆史主演的日本长寿推理剧系列《相棒第十五季》第4集。

2017年1月14日，出演由绫濑遥主演的电影《本能寺酒店》将在日本上映；10月14日，出演由樱井翔主演的电视剧《只是先出生的我》播出。与片濑那奈主演电影《婚活巡航》。